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Source: Google Scholar, 25 August 2024

2024

Gille CE. 2024. Factors underpinning plant megadiversity in the extremely phosphorus-impoverished Southwest Australian biodiversity hotspot. PhD thesis, University of Western Australia, Perth, WA, Australia.

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The Southwest Australian biodiversity hotspot is home to exceptional plant species diversity. Soils are severely nutrient impoverished, particularly in phosphorus (P), and adaptations have evolved in plant species that allow them to acquire and use scarce nutrients efficiently. Most Proteaceae, an emblematic and ecologically-important family in south-western Australia, form cluster roots, which are ephemeral non-mycorrhizal root structures composed of hundreds to thousands of hairy rootlets that effectively ‘mine’ P bound to soil particles by releasing large amounts of carboxylates. Carboxylates mobilise P and other elements, including manganese (Mn). Manganese uptake is poorly regulated in plants and accumulates in leaves, allowing Mn concentration ([Mn]) to be used as a proxy for carboxylate concentration in the rhizosphere. Mycorrhizal species (including Myrtaceae and most Fabaceae) acquire P through their ‘scavenging’ symbionts. While these plants are less efficient than non-mycorrhizal Proteaceae at acquiring P on extremely P-impoverished soils, they still co-occur with Proteaceae, contributing to the remarkable species diversity within the severely P-impoverished south western Australian landscapes. Phosphorus-economising adaptations have also evolved in leaves, allowing plants in P-impoverished environments to function at low foliar P concentrations. For example, Proteaceae replace phospholipids by other non-P-containing lipids during leaf development, function at low ribosomal RNA levels, and preferentially allocate P to photosynthetically active mesophyll cells, rather than epidermal cells. By doing so, Proteaceae achieve a very high photosynthetic-P use efficiency (PPUE).
This thesis investigated factors contributing to plant diversity in extremely P impoverished habitats in south-western Australia through a series of physiological studies on the below- and aboveground functioning of P-efficient Proteaceae and co-occurring species.
The first study investigated the association of leaf Mn accumulation with the ability of a species to release carboxylates. Some Hakea species (Proteaceae) produce functional cluster roots and release large amounts of carboxylates, but have low leaf [Mn], challenging the previously established model linking carboxylate release to leaf [Mn]. My physiological assessment of Hakea species with contrasting leaf [Mn] revealed that Mn accumulation was tightly associated with the capacity of a species to release protons to balance the negative charges of the carboxylates released. Species with low leaf [Mn] released greater amounts of other cations such as potassium and magnesium. The release of cations other than protons increases soil pH, rendering Mn less available. I provide a comprehensive alternative conceptual model relating root carboxylate exudation with leaf Mn accumulation.
I also examined the interaction between Banksia menziesii, a non-mycorrhizal cluster rooted Proteaceae, and Eucalyptus todtiana, a co-occurring mycorrhizal Myrtaceae, in a glasshouse experiment. As expected in extremely P-limiting environments, facilitation of P acquisition was a key process in the success of the two species with contrasting nutrient acquisition strategies. Cluster roots of B. menziesii enhanced the P acquisition of mycorrhizal E. todtiana, which strongly competed for mobilised P. In turn, the presence of a mycorrhizal fungus and its host increased phytohormone concentrations in the roots of non mycorrhizal B. menziesii challenged by native oomycete Phytophthora pathogens. I suggest that mycorrhizal E. todtiana and ectomycorrhizal fungi contribute to inducing and priming the defence of B. menziesii against soilborne pathogens. I highlight the complex interplay between non-mycorrhizal species, mycorrhizal species and their fungal partners, and native oomycete pathogens. For the first time, I demonstrate how intricate interactions shape species coexistence in an extremely P-impoverished environment.
Finally, I investigated the P-allocation patterns in leaves of five Banksia and five Hakea species, two species-rich Proteaceae genera in south-western Australia, in relation to their high PPUE. Within each genus, PPUE varied among species. Phosphorus-allocation patterns to different biochemical fractions explained the high PPUE of the studied species. Within each genus, species with higher PPUE allocated more P to small metabolites and less P to phospholipids than species with lower PPUE. However, correlations between PPUE and inorganic phosphate or residual P concentrations (likely containing phosphorylated proteins), were not consistent for the two genera. For Banksia species, PPUE was positively and negatively correlated with P allocation to small metabolites and to the residual P fraction, respectively. Accordingly, I suggest a trade-off exists between allocation to P-containing substrates and to ribosomal RNA to achieve high PPUE.
In conclusion, the physiological assessment of below- and aboveground functioning of highly P-efficient Proteaceae and co-existing species highlights complementarity in functional diversity. From P acquisition and belowground interactions to resource partitioning in leaves, this functional diversity underpins the species diversity in extremely P-impoverished environments in south western Australia.

Facteurs influençant la mégadiversité végétale dans le Sud-Ouest australien, point chaud de biodiversité extrêmement appauvri en phosphore

Le point chaud de biodiversité du Sud-Ouest australien abrite une diversité d'espèces végétales exceptionnelle. Les sols sont extrêmement appauvris en nutriments, particulièrement en phosphore (P). Des adaptations ont évolué chez ces espèces, leur permettant d'acquérir et d'utiliser efficacement les nutriments peu abondants. La plupart des Protéacées, une famille de plantes emblématique et écologiquement importante de la région, forment des « racines cluster ». Ces structures racinaires fascinantes sont non-mycorhiziennes et éphémères, et sont composées de milliers de racines latérales qui libèrent de larges quantités de carboxylates pour « miner » le P fixé aux particules de sol. Les carboxylates sont des petites molécules inorganiques chargées négativement et mobilisent le P du sol initialement immobile et indisponible pour les plantes. Les carboxylates mobilisent également d'autres éléments dont le manganèse (Mn). L'absorption du Mn qui s’en suit est peu régulée chez les végétaux, et l’élément s’accumule continuellement dans les feuilles des plantes. Ainsi la concentration en manganèse ([Mn]) dans les feuilles peut être utilisée comme indicateur de la concentration en carboxylates dans la rhizosphère, c’est-à-dire le sol proche et sous l’influence des racines. Cet indicateur est précieux car mesurer les concentrations en carboxylates dans la rhizosphère sur le terrain est un défi méthodologique de taille, malgré leur importance pour le maintien de la biodiversité dans les environnements extrêmement appauvris en nutriments. Les espèces mycorhiziennes, comme les Myrtacées et la plupart des Fabacées, acquièrent quant à elles le P grâce à leurs symbiotes « exploreurs », les champignons mycorhiziens (endo- ou ectomycorhizes). Les mycorhizes étendent grandement la surface de sol que la racine peut ainsi explorer. Bien que ces espèces mycorhiziennes soient généralement moins efficaces que les Protéacées non-mycorhiziennes pour acquérir le P dans ces sols où le P est immobile, elles coexistent néanmoins ensemble. Cela contribue ainsi à la remarquable diversité des espèces végétales dans les paysages sévèrement appauvris en P du Sud-Ouest australien.
Des adaptations pour pousser sur ces sols très pauvres en P ont également évolué au niveau des feuilles. Ces adaptations permettent aux espèces poussant dans des environnements pauvres en P de fonctionner avec de très faibles concentrations foliaires en P. Par exemple, pendant le développement des feuilles, les Protéacées remplacent les phospholipides par d'autres lipides qui ne contiennent pas de P, par exemple des sulfolipides ou galactolipides. Elles fonctionnent avec de faibles niveaux d'ARN ribosomal (des molécules très riches en P), et allouent préférentiellement le P aux cellules photosynthétiquement actives du mésophylle plutôt qu'aux cellules photosynthétiquement inactives de l’épiderme. À travers la modulation de l’allocation de P au sein de ces différents compartiments cellulaires et fractions biochimiques dans les feuilles, les Protéacées maintiennent des taux de photosynthèse élevés. Ainsi les Protéacées atteignent une très haute efficacité d'utilisation photosynthétique du P, c’est-à-dire le ratio d’assimilation de carbone par la photosynthèse rapporté à la concentration en P foliaire.
Dans cette thèse, j’ai cherché à comprendre les facteurs contribuant à l’importante diversité végétale des habitats extrêmement appauvris en P dans le Sud-Ouest australien. Pour cela, j’ai réalisé une série d'études sur le fonctionnement physiologique des racines et des feuilles d’espèces de Protéacées, particulièrement efficaces dans leur acquisition et utilisation du P, ainsi que d’espèces coexistantes appartenant aux Myrtacées.
Certaines espèces de Hakea (Protéacées) produisent des « racines cluster » et libèrent de larges quantités de carboxylates, mais ont une faible [Mn] foliaire. Cette observation remet ainsi en question l’hypothèse de l’indicateur mentionné ci-dessus. Dès lors, j’ai cherché dans une première étude à comprendre la relation entre l'accumulation de Mn dans les feuilles et le relargage de carboxylates chez trois espèces de Hakea qui possèdent des [Mn] contrastées. Mon évaluation physiologique a révélé que l'accumulation de Mn est étroitement associée à la capacité d'une espèce à libérer des protons (H+) pour équilibrer les charges négatives des carboxylates libérés. Les espèces avec une forte [Mn] foliaire libéraient plus de protons que les espèces avec une faible [Mn]. Les protons libérés réduisent le pH du sol ce qui augmente la disponibilité en Mn, et compte-tenu de la faible régulation de l’assimilation du Mn par les racines, celui-ci s’accumule dans les feuilles. Au contraire, les espèces avec une faible [Mn] foliaire libéraient moins de protons, mais des quantités plus importantes de potassium et de magnésium sous forme de cations (K+ et Mg2+). La libération de ces cations autres que les protons ne diminue pas autant le pH du sol, rendant le Mn moins disponible. Il est possible que ces cations augmentent le pH du sol. À travers cette expérience, je propose ainsi un modèle conceptuel alternatif complet reliant l'exsudation racinaire de carboxylates à l'accumulation de Mn dans les feuilles d’espèces de Hakea.
J'ai ensuite examiné l'interaction entre Banksia menziesii, une espèce non mycorhiziennes de Protéacées qui produit des « racines cluster », et Eucalyptus todtiana, une espèce mycorhizienne de Myrtacées, dans une expérience en serre. Comme attendu dans des environnements où la croissance est limitée par le P, la facilitation (c’est-à-dire une interaction positive entre deux individus) pour l'acquisition de P a joué un rôle clé dans le succès de ces deux espèces aux différentes stratégies d'acquisition des nutriments. Les « racines cluster » de B. menziesii qui exsudent des grandes quantités de carboxylates pour mobiliser le P ont amélioré l'acquisition du P d'E. todtiana. Cependant, ce processus de facilitation était accompagné d’une forte compétition de la part d’E. todtiana. En effet, la présence d’E. todtiana a eu un impact négatif sur la croissance de B. menziesii. Les deux espèces rivalisaient pour l’acquisition du P mobilisé et rendu disponible par les « racines cluster » de B. menziesii. L’ajout d'un champignon mycorhizien formant association avec son hôte E. todtiana a également induit une augmentation des concentrations de phytohormones, des molécules messagères, dans les racines de B. menziesii confrontées à des pathogènes indigènes du genre Phytophthora. Mes résultats suggèrent que l’espèce mycorhizienne E. todtiana et ses mycorhizes associées contribuent à stimuler les réactions de défense de B. menziesii contre les pathogènes oomycètes du sol. Cette étude met en avant les interactions complexes existantes entre des espèces non-mycorhiziennes, des espèces mycorhiziennes et leurs partenaires fongiques, et les pathogènes oomycètes. Pour la première fois, je démontre comment ces interactions façonnent la coexistence d’espèces qui possèdent des stratégies d’acquisition des nutriments contrastées (« racines cluster » vs. mycorhizes) dans un environnement extrêmement appauvri en P.
J’ai ensuite considéré les schémas d'allocation du P dans les feuilles de cinq espèces de Banksia et cinq espèces de Hakea, deux genres riches en espèces de la famille des Protéacées dans le Sud-Ouest australien. Au sein de chaque genre, l’efficacité d'utilisation photosynthétique du P (PPUE) était élevée en comparaison aux moyennes mondiales mais variait selon les espèces. Dans cette étude, j’ai cherché à comprendre si et comment les schémas d'allocation du P dans différentes fractions biochimiques expliquent la haute PPUE des espèces étudiées. Les espèces avec une PPUE plus élevée allouaient plus de P aux petits métabolites (molécules impliquées dans le métabolisme, comme la photosynthèse ou la respiration) et moins de P aux lipides (composante structurelle majeure des membranes) que les espèces avec une PPUE plus basse. Les corrélations entre la PPUE et les concentrations en phosphate inorganique ou en P résiduel (probablement contenant des protéines phosphorylées) n'étaient néanmoins pas similaires pour les deux genres, mettant en évidence des différences majeures entre les espèces de Banksia et les espèces de Hakea. Pour les espèces de Banksia uniquement, la PPUE était positivement et négativement corrélée avec l'allocation de P aux petits métabolites et à la fraction résiduelle de P, respectivement. En conséquence, je suggère qu'il existe un compromis entre l'allocation de P aux substrats (petits métabolites utilisés par la machinerie photosynthétique) et à l'ARN ribosomal (produisant les protéines, c’est-à-dire la machinerie photosynthétique) pour atteindre une PPUE élevée.
En conclusion, l’étude du fonctionnement physiologique des racines et des feuilles d’espèces très efficaces pour l’acquisition et l’utilisation du P comme les Protéacées, et d’espèces qui coexistent, comme les Myrtacées, met en évidence une complémentarité de la diversité fonctionnelle. Cette diversité fonctionnelle, de l'acquisition du P et des interactions souterraines à la partition des ressources dans les feuilles, semble étayer la biodiversité exceptionnelle dans des environnements extrêmement appauvris en P, tel que le Sud-Ouest australien.

Gille CE, Hayes PE, Ranathunge K, Liu ST, Newman RPG, de Tombeur F, Lambers H, Finnegan PM. 2024. Life at the conservative end of the leaf economist spectrum: intergeneric variation in the allocation of phosphorus to biochemical fractions in species of Banksia (Proteaceae) and Hakea (Proteaceae). New Phytologist 244: 74–90.

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In severely phosphorus (P)-impoverished environments, plants have evolved to use P very efficiently. Yet, it is unclear how P allocation in leaves contributes to their photosynthetic P-use efficiency (PPUE) and position along the leaf economics spectrum (LES). We address this question in 10 species of Banksia and Hakea, two highly P-efficient Proteaceae genera.
We characterised traits in leaves of Banksia and Hakea associated with the LES: leaf mass per area, light-saturated photosynthetic rates, P and nitrogen concentrations, and PPUE. We also determined leaf P partitioning to five biochemical fractions (lipid, nucleic acid, metabolite, inorganic and residual P) and their possible association with the LES.
For both genera, PPUE was negatively correlated with fractional allocation of P to lipids, but positively correlated with that to metabolites. For Banksia only, PPUE was negatively correlated with residual P, highlighting a strategy contrasting to that of Hakea. Phosphorus-allocation patterns significantly explained PPUE but were not linked to the resource acquisition vs resource conservation gradient defined by the LES.
We conclude that distinct P-allocation patterns enable species from different genera to achieve high PPUE and discuss the implications of different P investments. We surmise that different LES axes representing different ecological strategies coexist in extremely P-impoverished environments.

Gille CE, Finnegan PM, Hayes PE, Ranathunge K, Burgess TI, de Tombeur F, Migliorini D, Dallongeville P, Glauser G, Lambers H. 2024. Facilitative and competitive interactions between mycorrhizal and nonmycorrhizal plants in an extremely phosphorus-impoverished environment: role of ectomycorrhizal fungi and native oomycete pathogens in shaping species coexistence. New Phytologist 242: 1630–1644.

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Nonmycorrhizal cluster root-forming species enhance the phosphorus (P) acquisition of mycorrhizal neighbours in P-impoverished megadiverse systems. However, whether mycorrhizal plants facilitate the defence of nonmycorrhizal plants against soil-borne pathogens, in return and via their symbiosis, remains unknown.
We characterised growth and defence-related compounds in Banksia menziesii (nonmycorrhizal) and Eucalyptus todtiana (ectomycorrhizal, ECM) seedlings grown either in monoculture or mixture in a multifactorial glasshouse experiment involving ECM fungi and native oomycete pathogens.
Roots of B. menziesii had higher levels of phytohormones (salicylic and jasmonic acids, jasmonoyl-isoleucine and 12-oxo-phytodienoic acid) than E. todtiana which further activated a salicylic acid-mediated defence response in roots of B. menziesii, but only in the presence of ECM fungi. We also found that B. menziesii induced a shift in the defence strategy of E. todtiana, from defence-related secondary metabolites (phenolic and flavonoid) towards induced phytohormone response pathways.
We conclude that ECM fungi play a vital role in the interactions between mycorrhizal and nonmycorrhizal plants in a severely P-impoverished environment, by introducing a competitive component within the facilitation interaction between the two plant species with contrasting nutrient-acquisition strategies. This study sheds light on the interplay between beneficial and detrimental soil microbes that shape plant–plant interaction in severely nutrient-impoverished ecosystems.

Interactions facilitatrices et compétitives entre plantes mycorhiziennes et non mycorhiziennes dans un environnement extrêmement appauvri en phosphore : rôle des champignons ectomycorhiziens et des agents pathogènes oomycètes indigènes dans la coexistence des espèces végétales

Les espèces non mycorhiziennes formant des « racines cluster » améliorent l'acquisition de phosphore (P) de leurs voisines mycorhiziennes dans les systèmes mégadivers appauvris en P. Cependant, il reste inconnu si, en retour et via leur symbiose, les plantes mycorhiziennes facilitent la défense des plantes non mycorhiziennes contre les pathogènes du sol.
Nous avons caractérisé la croissance et les composés liés à la défense dans des semis de Banksia menziesii (non mycorhizien) et Eucalyptus todtiana (ecto-mycorhizien, ECM) cultivés soit en monoculture, soit en mélange, dans une expérience multifactorielle en serre impliquant des champignons ECM et des pathogènes natifs (oomycètes).
Les racines de B. menziesii présentaient des niveaux plus élevés de phytohormones (acides salicylique et jasmonique, jasmonoyl-isoleucine et acide 12-oxo-phytodiénoïque) que celles d'E. todtiana, qui activaient davantage une réponse de défense médiée par l'acide salicylique dans les racines de B. menziesii, mais uniquement en présence de champignons ECM. Nous avons également constaté que B. menziesii induisait un changement dans la stratégie de défense d'E. todtiana, passant de métabolites secondaires liés à la défense (phénoliques et flavonoïdes) à des voies de réponse hormonale.
Nous concluons que les champignons ECM jouent un rôle vital dans les interactions entre plantes mycorhiziennes et non mycorhiziennes dans un environnement sévèrement appauvri en P, en introduisant un élément de compétition dans l'interaction de facilitation entre deux espèces végétales aux stratégies d'acquisition de nutriments contrastées. Cette étude met en lumière les interactions entre microbes bénéfiques et pathogènes du sol qui façonnent les interactions plantes-plantes dans des écosystèmes appauvris en nutriments.

Bird T, Nestor BJ, Bayer PE, Wang G, Ilyasova A, Gille CE, Soraru BEH, Ranathunge K, Severn-Ellis AA, Jost R, et al. 2024. Delayed leaf greening involves a major shift in the expression of cytosolic and mitochondrial ribosomes to plastid ribosomes in the highly phosphorus-use-efficient Hakea prostrata (Proteaceae). Plant and Soil 496: 7-30.

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2023

Wen Z, Pang J, Wang X, Gille CE, De Borda A, Hayes PE, Clode PL, Ryan MH, Siddique KHM, Shen J, et al. 2023. Differences in foliar phosphorus fractions, rather than in cell-specific phosphorus allocation, underlie contrasting photosynthetic phosphorus use efficiency among chickpea genotypes. Journal of Experimental Botany 74: 1974-1989.

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Suriyagoda LDB, Ryan MH, Gille CE, Dayrell RLC, Finnegan PM, Ranathunge K, Nicol D, Lambers H. 2023. Phosphorus fractions in leaves. New Phytologist 237: 1122-1135.

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Liu ST, Gille CE, Bird T, Ranathunge K, Finnegan PM, Lambers H. 2023. Leaf phosphorus allocation to chemical fractions and its seasonal variation in south-western Australia is a species-dependent trait. Science of the Total Environment 901: 166395.

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≤ 2020

Song Q, Liu Y, Pang J, Wan Hong Yong J, Chen Y, Bai C, Gille C, Shi Q, Wu D, Han X, et al. 2020. Supplementary calcium restores peanut (Arachis hypogaea) growth and photosynthetic capacity under low nocturnal temperature. Frontiers in Plant Science 10: 1637.

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Lambers H, Albornoz FE, Arruda AJ, Barker T, Finnegan PM, Gille C, Gooding H, Png GK, Ranathunge K, Zhong H. 2019. Nutrient-acquisition strategies. In: A Jewel in the Crown of a Global Biodiversity Hotspot. Perth: Kwongan Foundation and the Western Australian Naturalists' Club Inc., 227-248.

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